Portrait of Ruin se desarrolla en 1944 en Europa durante la Segunda Guerra Mundial, y es una continuación de la historia de Castlevania: Bloodlines. El juego presenta nuevos protagonistas y antagonistas de la serie Castlevania, además de ampliar el juego de dos personajes que se encuentra en el título anterior de Castlevania: Dawn of Sorrow de Nintendo DS Castlevania.
Antes del comienzo del juego, las dos hermanas, Stella y Loretta viajan al castillo de Drácula en busca de su padre, Eric Lecarde. Después de atravesar el castillo, los dos llegan a la guarida de Brauner donde encuentran a su padre derrotado. Al ver a las dos hermanas, Brauner las agarra y las convierte en vampiros. Al comienzo del juego, Jonathan y Charlotte encuentran a Vincent a las puertas del castillo, que sirve como comerciante. Al entrar al castillo, Jonathan y Charlotte encuentran una enigmática figura azul que primero identifican como hostil.
Portrait of Ruin presenta un estilo de juego 2D de desplazamiento lateral. Una de las principales características del juego es que los jugadores pueden cambiar libremente entre dos personajes, Jonathan y Charlotte, similar al “modo Julius” de Castlevania: Dawn of Sorrow. Jonathan y Charlotte pueden combinar sus poderes para realizar un poderoso ataque en conjunto conocido como “Dual Crush”,y se necesitan sus habilidades combinadas en ciertas partes del castillo para resolver acertijos y avanzar a través de la historia.
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